Aidan Quinn empezó a trabajar en los escenarios de Chicago en el papel de un moderno "Hamlet", dirigido por Robert Falls. En Nueva York protagonizó "Un tranvía llamado deseo" y, off-Broadway, "Fool for Love" y "Lie of the Mind", ambas de Sam Shepard. Más recientemente ha trabajado off-Broadway en "The Exonerated" y "Salome", de Estelle Parsons, con Al Pacino.
Para televisión ha actuado en el innovador drama "Sida: diagnóstico final", por el que fue nominado a un Emmy; "Una decisión propia", con Sissy Spacek; la aclamada "Plainsong"; "Te veré en mis sueños", con Marcia Gay Harden, y "Sentencia de muerte", de Bille August. Protagonizó la serie "The Book of Daniel". Más recientemente le hemos vito en el telefilm de HBO "Bury My Heart at Wounded Knee".
Ha trabajado en más de 25 largometrajes, entre los que destacaremos Buscando a Susan desesperadamente; Procedimiento ilegal; Playboys; Avalon; Benny & Joon, el amor de los inocentes; La misión; Leyendas de pasión; Michael Collins; Looking for Richard; Caza al terrorista; Música del corazón, y Songcatcher. Fue nominado a un Premio Espíritu Independiente por Cavedweller.
No hace mucho trabajó con Meryl Streep en la producción independiente Dark Matter, estrenada en el Festival de Sundance 2007.
En Irlanda, produjo y protagonizó Un viaje desde el corazón, escrita y dirigida por su hermano Paul y fotografiada por su hermano Declan, un premiado director de fotografía. Coprotagonizó con Pierce Brosnan Evelyn, de Bruce Beresford, y trabajó en Los niños de San Judas (Festivales de Sundance y de Tribeca 2003), por la que fue nominado a Mejor Actor en los Premios del Cine y la Televisión Irlandeses.
Hace poco ha trabajado en la película 32A, dirigida por su hermana Marian.