Dennis Miller emprendió una nueva actividad con gran éxito en 1985, cuando obtuvo un papel en el programa de televisión Saturday Night Live. Estuvo seis años en el popular programa, en el que destacó sobre todo dando vida al locutor de falsa sonrisa encargado de las "Últimas Noticias del Fin de Semana".

A continuación presentó el programa de difusión nacional Dennis Miller Show, que figuró entre los primeros programas alternativos de entrevistas de la televisión. Aunque no duró más que un año, allanó el terreno a su posterior trabajo, mucho más exitoso, Dennis Miller Live, que se emitió durante nueve años y llegó a los doscientos quince episodios en HBO. Miller y su equipo de guionistas fueron candidatos en cinco ocasiones a los Premios Emmy® a lo largo de la prolongada vida del programa de entrevistas de media hora de duración.

Durante los años noventa, Miller también actuó en varios largometrajes entre los que figuran Madhouse, Acoso, La Red, Nunca hables con extraños, El club de los vampiros y Asesinato en la Casa Blanca, así como en comedias televisivas de situación como NewsRadio y The Norm Show.

Posteriormente, Miller fue durante dos temporadas comentarista experto del programa de ABC NFL Monday Night Football, pasando a continuación a presentar un programa político de una hora de duración, en horario de máxima audiencia, titulado sencillamente Dennis Miller.

A lo largo de los últimos veinte años también ha protagonizado y escrito los programas especiales de HBO Mr. Miller Goes to Washington; Black and White; Live From Washington DC: They Shoot HBO Specials, Don’t They?; State of the Union Undressed; Citizen Arcane; The Millennium Special; The Raw Feed (candidato al Emmy en 2003); y All In. Miller fue también guionista del programa especial de 2007 de NFL Network, The Monday Night Miracle, en el que igualmente intervino.

Además, escribió una serie de libros de "Rant" para Doubleday Publishing y, posteriormente, para Harper-Collins, con gran éxito de ventas.

El año pasado, Miller comenzó a presentar el programa de Westwood One The Dennis Miller Show, un programa diario de entrevistas de tres horas de duración dedicado a la cultura, la política y la actualidad. Se emite en ciento treinta y ocho emisoras de radio de un extremo a otro de los Estados Unidos.

Miller también es actualmente presentador del concurso de NBC Amne$ia, emitido en horario de máxima audiencia.