La trayectoria de Garret Dillahunt exhibe una gran diversidad en un actor que puede transformarse sin esfuerzo alguno de personaje en personaje. Probablemente, resulta más conocido por su participación en la serie de la HBO, Deadwood (2004-2006), que la crítica reconoció, en donde Dillahunt daba vida a dos personajes enteramente distintos, el asesino Jack McCall y el complejo y aburrido Francis Wolcott. El productor ejecutivo y guionista David Milch, reconociendo el talento de Dillahunt ya en el primero de esos personajes, creó el segundo para él expresamente. Dillahunt también coprotagonizó la serie de la HBO, John From Cincinnati (2007), nuevamente del productor Milch.
El actor había encarnado a un Jesucristo muy asequible en la controvertida serie de la NBC, Book of Daniel (2006). Dillahunt había tenido papeles recurrentes en otras series como Urgencias (ER, 2005-2006); Los 4400 (The 4400, 2005-2006), de la USA Network; y Daños y perjuicios (Damages, 2007), de la F/X. También ha sido actor invitado en muchas series televisivas como Numbers (2005); Ley y orden (Law&Order, 2002-2006); y C.S.I. (CSI: Crime Scene Investigation
Con anterioridad, logró atraer la atención con su intervención en El creyente (The Believer, 2001), controvertidamente ganadora del Gran premio del jurado en el Festival de Sundance, y en el corto By Courier 2000), que resultó nominado al Oscar. Asimismo, ha sido visto en el film de los hermanos Coen No es país para viejos (No Country for Old Men, 2007), ganador del Oscar, junto a Tommy Lee Jones. Dillahunt daba vida a un detective desconcertado que trabaja con Jones y que aporta a la cinta cierto alivio cómico muy necesario. En El asesinato de Jesse James por el cobarde Robert Ford (The Assassination Of Jesse James By The Coward Robert Ford, 2007), Dillahunt daba vida a Ed Miller, un miembro de la banda de James, un hombre brutal y simple aunque leal que sufre la ira de la paranoia de su jefe, siendo su oponente Brad Pitt.
Dillahunt da vida al Terminator en la serie televisiva de la Fox, Terminator: las crónicas de Sarah Connor (Terminador: The Sara Connor Chronicles, 2008-2009). Recientemente, se ha podido ver al actor en la cinta de Wes Craven, La última casa a la izquierda (Last House on the Left, 2009), donde encarna a un mal tipo, Krug; y junto a Winnona Ryder en Water Pills (2009).
Su currículo teatral también resulta impresionante, habiendo actuando tanto en el Off como en el On Broadway, y con compañías teatrales tan prestigiosas como la Steppenwolf, ACT San Francisco, Seattle Rep, Huntington Stage, Williamstown y el Berkshire Theater Festival.
Nacido en California y criado en el estado de Washington, estudió periodismo en la Universidad de la capital del mismo, prosiguiendo para conseguir un master en el célebre programa de graduación en arte dramático de la Universidad de Nueva York. Reside tanto en Los Ángeles como en Nueva York, y está casado con la actriz Michelle Hurd.