John Benjamin Hickey comenzó su carrera labrándose una reputación en los teatros de Nueva York. En Broadway, protagonizó "The Crucible", "Cabaret" y "Love! Valour! Compassion!", por la que ganó un premio Obie.

Tras el éxito de "Love! Valour! Compassion!", Hickey protagonizó la adaptación cinematográfica de la película. Continuó sus éxitos en cine con "La tormenta de hielo", "Finding North", "La hija del general", "La fiesta de aniversario", "Historia de un crimen", "Plan de vuelo: desaparecida", "Diarios de la calle", "Banderas de nuestros padres", de Clint Eastwood, y "Cuando ella me encontró". Este verano, Hickey aparecerá en la película de Tony Scott "El secuestro de Pelham 1 2 3".

En televisión, Hickey interpretó a Philip Stoddard en "It’s All Relative" y a Roger Edens en "Life with Judy Garland: Me and My Shadows", premiada con un Emmy, y apareció como estrella invitada en "Cinco hermanos", "Sexo en Nueva York" y "Ley y Orden".