Comenzó a actuar cuando estaba en quinto de primaria, dando vida de una manera muy particular (le faltaban algunos dientes y ceceaba) al refunfuñón de Scrooge en "Cuento de Navidad", en el Colegio Weston. Más tarde se matriculó en el Bennington College, donde estudió teatro, literatura y ciencias políticas. Tras graduarse, decidió trasladarse a Seattle, donde permaneció 15 años, apareciendo en las obras más importantes de la escena del noroeste de Estados Unidos. Interpretó obras de la talla de "The Nerd", "Cándido", "Bobby Gould in Hell", de Mamet, "La gaviota", "The Birthday Party" y "Grandes esperanzas". Su última actuación teatral fue con el The Actor's Gang en la obra "Ugly's First World".

En 1990, Billingsly fundó una compañía de teatro, Bookit, con sede en Seattle, especializada en adaptar relatos de ficción al teatro. John ha dirigido e interpretado multitud de adaptaciones de autores de la talla de Woody Allen, John Cheever, James Joyce, Chéjov, Bernard Malamud, Dorothy Allison y Dorothy Parker. Billingsly también participó en la fundación de una escuela de actores en Seattle llamada Freehold, en la que impartió clases durante siete años, además de contribuir a estabilizar la producción de la compañía teatral.

Se trasladó a Los Ángeles en 1996 y en 1997 fue seleccionado para formar parte del reparto de "NYPD Blue" (Policías de Nueva York). También ha participado como actor invitado en series como "The Practice", Profiler, "Pretender", "Martial Law", The X-Files (Expediente X) y "Malcolm and Eddie", entre otras. En 1999, Stephen Spielberg le fichó para "The Others", de la cadena NBC. También ha participado en "The West Wing" (El ala oeste), "Six Feet Under", "Family Law", "Judging Amy", "Gideon's Crossing", "Diagnosis Murder" (Diagnóstico: Asesinato) y "Touched by an Angel".

En su camino, también se ha cruzado el mundo del cine y hemos podido verle en "The Glass House" (Última sospecha), "White Oleander" (La flor del mal) y "High Crimes" (Toda la verdad).