Ha participado en la película Phil the Alien, estrenada mundialmente en el festival internacional de Toronto de 2004, así como Greener y Knuckle Sandwich. También aparece en la serie de la Fox Cracking Up y en la de la CBS Cold Case. Coprotagonizó junto a Donald Sutherland la película independiente Aurora Borealis, que se estrenará este otoño en Toronto.

En 2003, John fue estrella invitada de The Dead Zone, La juez Amy, Urgencias y Metrópolis, la fugaz serie de la NBC. También fue uno de los actores principales del filme de Miramax/Dimension Films Mimic 3, así como de la comedia romántica Croon. John ha tenido cameos en Fast Food High y Shallow Ground, además de encarnar al afable Angus Cook en Tan muertos como yo.

En 2002, intervino en la serie estrella de la CBS CSI y en la conocida Expediente X, de Chris Carter (episodio: Improbable). En The District, interpretó a Abbott, el jefe ejecutivo de una empresa de software para bancos. Cambió de registro en la serie de la ABC FAMILY State of Grace, donde le ofrecieron el agridulce papel de Milton Feiger, un comerciante viajero atormentado por los recuerdos del gueto de Varsovia donde vivía. En Desenfocado (Auto focus), de Paul Schrader, John tuvo un breve cameo interpretando al actor canadiense Bruno Gerussi.

Hace más de 25 años que es actor profesional. Canadiense de nacimiento, Kapelos logró el reconocimiento con su papel en la obra THE SECOND CITY, en Chicago, que mantuvo durante ocho años. También coprotagonizó, con la Steppenwolf Theater Company, el oscuro drama Vicious, con el entonces desconocido George Clooney. Una generación entera de cinéfilos recuerda a John en la trilogía de Brat Pack dirigida por John Hughes: Dieciséis velas (con el papel de Rudy Rizczyk), El Club de los cinco (como el conserje Carl) y La mujer explosiva (donde daba vida a Dino, el dueño griego de un club de blues).