Peter Coyote comenzó su carrera cinematográfica a los 39 años, después de cerca de quince años en la contracultura de los sesenta. Desde entonces, ha trabajado como actor con algunos de los cineastas más importantes del mundo, como Barry Levinson, Roman Polanski, Pedro Almodovar, Steven Spielberg, Walter Hill, Martin Ritt, Steven Soderberg, Diane Kurys, Sidney Pollack y Jean Paul Rappeneau. Coyote ha escrito un ensayo sobre la contra-cultura de la década de los sesenta titulado Sleeping Where I Fall que recibió excelentes críticas de forma unánime.

Coyote es también muy conocido por su trabajo como narrador de documentales y especiales de televisión, incluyendo el especial de nueve horas de PBS The West. En 1992 ganó un premio Emmy como el "Afitrión" de una serie de nueve horas titulada The Pacific Century, que también ganó el prestigioso premio duPont-Columbi. En 2000, fue el encargado de anunciar las candidaturas de los Premios de la Academia, que tienen un estimado de mil millones de espectadores. En los últimos años ha interpretado papeles de gran relevancia en Femme Fatale, dirigida por Brian DePalma, Un paseo para recordar, con Mandy Moore, Northfork de los Polish Brothers, y Bon Voyage de Jean Paul Rappeneau. Y en televisión ha protagonizado tres series: The Inside de Fox, Los 4400 de USA y ha interpretado al vicepresidente de la presidenta Geena Davis en Señora presidenta de ABC.