Robin Wright Penn debutó en el cine en el clásico de culto de Rob Reiner The Princess Bride, y luego desempeñó papeles de reparto junto a algunos de los más grandes actores de Hollywood: acompañó a Sean Penn y a Gary Oldman en State Of Grace; a Albert Finney y a Aidan Quinn en The Playboys; y a Robin Williams en Toys. Desde entonces es una de las más aclamadas actrices de cine.

En 1995 recibió nominaciones al Golden Globe y al premio del Screen Actor's Guild por su papel de reparto junto a Tom Hanks en el film de 1994 ganador de Oscar a la Mejor Película, Forrest Gump. Luego co-protagonizó junto a Jack Nicholson The Crossing Guard; y junto a Morgan Freeman, Moll Flanders. Junto a William Hurt co-protagonizó Loved, una presentación especial en los Festivales de Cine de Seattle y Toronto, y esa interpretación le significó el premio a la Mejor Actriz en Seattle y una nominación al premio Independent Spirit Award. En 1998 ganó su segunda nominación el premio del Screen Actor's Guild por su papel protagónico en She's So Lovely, de Nick Cassavetes.

Pronto la veremos en Beowulf, de Robert Zemeckis y para Columbia Pictures, film que protagonizará junto a Anthony Hopkins y Brendan Gleeson., basado en un antiguo poema épico inglés que cuenta la historia de un caballero que mata a un monstruo y se convierte en rey. Recientemente, además, completó la producción del drama Hounddog, junto a Dakota Fanning y David Morse.

La última vez, la vimos a Wright Penn en Sorry, Haters, una realización de IFC InDigEnt para el director Jeff Stanzler, la cual explora las ansiedades y los miedos de los Estados Unidos tras el 11 de Septiembre a través de la historia de un chofer de taxi que recoge en su automóvil a una problemática profesional, hecho que desencadena resultados inesperados. Entre sus restantes créditos recientes podemos mencionar Empire Falls, de Fred Schepisi, labor por la que recibió una nominación al SAG; Nine Lives, de Rodrigo Garcia, con el resultado de otra nominación al Independent Spirit; A Home At The End Of The World, de Michael Mayer, una adaptación de una novela de Michael Cunningham; un cameo en Virgen, de Deborah Kampmeier (donde también realizó la producción ejecutiva); y The Singing Detective, de Keith Gordon, junto a Robert Downey Jr., estrenado en el Festival de Cine de Sundance 2003.

Entre sus restantes créditos en el cine se incluyen el drama de Warner Brothers White Oleander, con Michelle Pfeiffer, Renee Zellweger y Alison Lohman; la adaptación al cine de Hurlyburly; el drama romántico Message In A Bottle, con Kevin Costner y Paul Newman; How To Kill Your Neighbor's Dog, con Kenneth Branagh; el thriller sobrenatural de M. Night Shyamalan Unbreakable, con Bruce Willis y Samuel L. Jackson; y el aclamado drama de Sean Penn The Pledge, junto a Jack Nicholson.