Billy Crudup ha aparecido últimamente en la comedia romántica de 2.007 "Dedication" junto a Mandy Moore. En 2.006, actuó junto a Robert De Niro, Matt Damon y Angelina Jolie en "El buen pastor". Lo último que ha hecho ha sido completar la producción de "Public enemies", en la que interpreta a J. Edgar Hoover.
Crudup apareció en la tercera entrega de "Misión: Imposible" del director J. J. Abrams, y en "Ellas y ellos" con Julianne Moore. Apareció en "Big fish", una fantasía cómica de Columbia Pictures dirigida por Tim Burton. Actuó también en "Charlotte Grey" junto a Cate Blanchett, y en "World traveler" junto a Julianne Moore. Antes de eso, apareció en la película aplaudida por la crítica "Jesus’ son" junto a Samantha Morton, Holly Hunter y Denis Leary, que le valió el premio al mejor actor del Festival de Cine de París y una nominación al premio Independent Spirit. También apareció en la oscarizada película de Cameron Crowe "Casi famosos" junto a Frances McDormand y Kate Hudson, y en "Resucitar un amor" junto a Jennifer Connelly.
Realizó su debut en largometraje en la película de Barry Levinson "Sleepers", con Robert De Niro, Brad Pitt y Jason Patric. Intervino en la película de Woody Allen "Todos dicen te quiero" y tuvo un papel protagonista en "El secreto de los Abbot". También interpretó al protagonista en la película "Sin límites", aclamada por la crítica, la historia del legendario corredor de fondo Steven Prefontaine. Por este papel, obtuvo el premio de la National Board of Review a la actuación más sobresaliente del año.
Con igual éxito en el escenario que en la pantalla, Billy ganó el premio Tony al mejor actor por su papel en la producción para Broadway de "The coast of Utopia", que se estrenó en octubre de 2.006. Anteriormente, apareció en 2.005 en "The pillowman" de Martin McDonough, por la que recibió una nominación al Tony al mejor actor. Crudup también protagonizó "El hombre elefante" en el Royale Theater, papel por el que fue nominado a un Tony al mejor actor protagonista de una obra de teatro. Realizó su debut en Broadway con el papel de Septimus Hodge en "Arcadia" de Tom Stoppard, dirigida por Trevor Nunn, y que le valió diversos premios, entre ellos el del Outer Critics Circle al mejor actor debutante, y un premio Theater World. Recibió también el premio Clarence Derwent del Actors’ Equito al mejor actor debutante en Broadway.
Crudup ha aparecido en Broadway en la obra de William Inge "Bus stop" y en la producción de Roundabout Theatre de "Tres hermanas", que le valió una nominación al premio Drama Desk. Crudup apareció también en "Edipo" con Frances McDormand, protagonizó la producción para el New York Shakespeare Festival de "Measure for Measure" en el Delacorte Theater en Central Park, y protagonizó la producción para el off-Broadway de "La resistible ascensión de Arturo Ui" junto a Al Pacino y Steve Buscemi.
Crudup recibió su doctorado en bellas artes por la Universidad de Nueva York, y asistió también a la Universidad de Carolina del Norte en Chapel Hill. Reside en Nueva York.
