Nacida en Georgia, estudió interpretación y trabajó como actriz de teatro en Nueva York durante ocho años. Desde 1981 ha trabajado como actriz de tv y de cine.

Es una actriz ganadora de un Premio de la Academia que sigue demostrando su versatilidad. Este otoño, Hunter podrá ser escuchada en la película animada Los Increíbles junto a Samuel L. Jackson, Jason Lee y Craig T. Nelson.

Hunter fue vista recientemente en Thirteen de la directora Catherine Hardwickes, por la que recibió una nominación al Premio de la Academia además de un Globo de Oro, SAG, BAFTA y nominaciones al Broadcast Film Critics. Hunter tambián estuvo en Levity con Billy Bob Thornton y Morgan Freeman.

En 2001, Hunter protagonizó "When Billie Beat Bobby", de ABC en la que interpretó a la leyenda del tennis Billie Jean King en el desigual partido de tennis "La guerra de los sexos" de 1973 entre King y el campeón de Wimbledon, Bobby Riggs. El papel supuso para Hunter una nominación al Emmy como Mejor Actriz en una Miniserie de Televisión o Película. En otoño de 2001, Hunter protagonizó el estreno norteamericano "By the Bog of Cats", una version moderna de "Medea" de Marina Carr en el San Jose Repertory Theatre de California.

En 2000, Hunter protagonizó starred "Things You Can Tell Just By Looking At Her" de Showtime por la que obtuvo otra nominación al Emmy. La película tambián ganó un premio en Un Certain Regard en el Festival de Cine de Cannes y tambián tuvo gran aceptación en el Festival de Cine Sundance de 2000. Ese mismo año, Hunter protagonizó la película original de Showtime, "Harlan County War", por la que ha recibido una nominación al Emmy y al Globo de Oro como Mejor Actriz Principal en una Miniserie o en una Película.

Tambián en 2000, Hunter apareció en la película de los hermanos Coen O Brother con George Clooney y John Turturro además de Time Code de Mike Figgis. En 1999, protagonizó Jesus' Son, estrenada por Lion's Gate junto a Billy Crudup. En 1998, Hunter protagonizó la comedia para adultos de New Line Cinema, De Ahora en Adelante junto a Danny DeVito, Elias Koteas y Queen Latifah.

En 1993, recibió el Premio de la Academia por su notable actuación como una viuda muda escocesa en El Piano de Jane Campion. Tambián recibió un Globo de Oro como Mejor Actriz por la Academia Británica, el premio New York Film Critics Circle Award, el premio Los Angeles Film Critics Association Award, el premio National Board of Review Award y el premio del Festival de Cine de Cannes.

Durante ese mismo año Hunter tambián fue nominada como Mejor Actriz Secundaria en La Tapadera. Previamente fue nominada por su actuación en Broadcast News de James L. Brooks, que le supuso el New York Film Critics Circle Award, el Los Angeles Film Critics Award, el National Board of Review Award el Berlin Film Festival Award. Otros trabajos en cine incluyen A Casa por Vacaciones, Copycat, Querido Intruso, Always, Arizona Baby, Crash y Una Historia Diferente.

En 1982, Hunter hizo su debut en Broadway en "Crimes of the Heart" de Beth Henley y le siguió con otra obra de Broadway de Henley, "The Wake of Jamey Foster". Sus otras apariciones en el teatro de Nueva York incluyen "The Miss Firecracker Contest," "Battery," "The Person I Once Was", "A Weekend Near Madison" e "Impossible Marriage".

Hunter co-produjo y protagonizó "Control Freaks" de Beth Henley y "Mother Son" producida por Ray Barry en el Met Theatre de Los Ángeles.

Su trabajo en television incluye "The Positively True Adventures of the Alleged Texas Cheerleader-Murdering Mom" para HBO por la que obtuvo un premio Emmy como Mejor Actriz. Este papel le supuso una nominación al Globo de Oro. Hunter recibió otro premio Emmy por su papel como Jane Roe en "Roe vs. Wade" de NBC.

Hunter actualmente reside en Nueva York.