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Desde su papel como «Captain America» en Easy Rider. Buscando mi destino (Easy Rider, 1969), Peter Fonda no ha dejado de ser un icono cinematográfico. Nominado en dos ocasiones a los Oscars, Fonda debutó profesionalmente en los escenarios de Broadway en 1961 con la pieza BLOOD, SWEAT AND STANLEY POOLE, por cuya labor fue objeto de apasionadas críticas por parte de los críticos de Nueva York, además de recibir los Premios Daniel Blum Theater World y del Círculo de críticos de Nueva York al mejor actor debutante. En 1963, inició su carrera cinematográfica siendo el romántico protagonista principal de Tammy y el doctor (Tammy and the Doctor, 1963), además de incorporarse al reparto de conjunto de la saga ambientada en la Segunda guerra mundial de Los vencedores (The Victors, 1963). Poco después, Fonda inició lo que devendría una asociación célebre con el productor y director Roger Corman, protagonizando Los ángeles del infierno (Wild Angels, 1966), donde encarna al líder de sangre fría y con el puño de acero de una pandilla violenta de motoristas. Posteriormente, en 1967, fue protagonista del film psicodélico de Corman, El viaje (The Trip, 1967), con Bruce Dern y Susan Strasberg.

El siguiente proyecto del actor fue el film seminal antiestablishment de 1969, Easy Rider. Buscando mi destino (Easy Rider, 1969), que produjo y coescribió, obteniendo una nominación al Oscar al mejor guión original.

Entre los muchos títulos en el haber de Fonda, cabe citar Outlaw Blues (1977), donde se muestra el negocio country; La indecente Mary y Larry el loco (Dirty Mary, Crazy Larry, 1974); Carrera con el Diablo (Race With The Devil, 1975); Lilith (Lilith, 1964), de Robert Rossen; Capturado (Split Image, 1982); Encuentro en Marrakech (Two People, 1973), de Robert Wise; y los largos de culto Amor del calibre 45 (Love and A. 45, 1994); y Nadja (1994). Ha aparecido en el film de Alison Anders, De éxito en éxito (Grace of My Face, 1996), y en el de John Carpenter, 2013: rescate en L.A. (Escape From L.A., 1996), protagonizado por Kurt Russell. Asimismo, ha efectuado un cameo en Maldito Nick (Bodies, Heat & Motion, 1993), que protagonizaba su hija Bridget.

Fonda se hizo con todo el público y el reconocimiento de la crítica con su encarnación del abejero taciturno Ulee Jackson en el film de Víctor Núnez, El oro de Ulises (Ulee’s Gold, 1997). Su interpretación le valió tanto el Globo de Oro al mejor actor como el premio de los Críticos cinematográficos de Nueva York, además de una nominación a los Oscars. Tras todo esto, publicó su autobiografía, «Don't Tell Dad,» y luego fue visto en el telefilm de la NBC, The Tempest (1998), por el que resultó nominado para otro Globo de Oro al mejor actor de miniserie. Más tarde, intervino al lado de Helen Mirren en el telefilm de Showtime, The Passion of Ayn Rand (1999), que le significó el Globo de Oro al mejor actor secundario de miniserie o film realizado para televisión, así como sendas nominaciones para los Emmys y los SAG.

En 1999, el actor fue coprotagonista en el film El halcón inglés (The Limey, 1999), de Steven Soderbergh. Tras esto, intervino en Thomas and the Magic Railroad (2000) para el director Britt Allcroft, protagonizada por Alec Baldwin.

En 1971, Fonda dirigió su primer largometraje, Hombre sin fronteras (The Hired Hand, 1971). Un western que fue objeto de gran reconocimiento por parte de la crítica en el que también era protagonista. Hombre sin fronteras se presentó en una versión restaurada en el Festival de Venecia de 2001; posteriormente se visionó en el Festival de Toronto, y finalmente se reestrenó en las salas cinematográficas en 2003. Otros títulos en los que el actor ha ejercido de director son el film de ciencia ficción Idaho Transfer (1973), protagonizada por Keith Carradine; y Wanda Nevada (1979), en la que además era protagonista junto a su padre, Henry Fonda, y Brooke Shields.

El actor fue coprotagonista en El crimen de Laramie (The Laramie Project, 2002), de la HBO, basada en la historia auténtica de Matthew Shepard, universitario abiertamente gay que fue asesinado de modo inhumano, cruel y violento, lo que atrajo la atención de todo Estados Unidos. También protagonizó The Maldonado Miracle (2003), dirigida por Salma Hayek para Showtime Networks, resultando nominado para un Daytime Emmy por su papel; así como el drama televisivo Back When We Were Grownups (2004), junto a Blythe Danner y Faye Dunaway.

Al actor se le ha visto últimamente en el exitoso film Cerdos salvajes (Wils Hogs, 2007). Entre los otros recientes títulos en su haber, cabe citar El cobrador. In God We Trust (Cobrador: In God We Trust, 2006). Posteriormente, ha intervenido en el drama criminal Japan (2008), además de actuar en la miniserie The Gathering (2007).

Fonda vive en Montana junto a su esposa Becky.