Ha actuado al lado de algunos de los actores y actrices más respetados de hoy en día como Dustin Hoffman, Laura Dern, Holly Hunter, Chris Cooper, John C. Reilly y Susan Sarandon.
Gyllenhaal (pronúnciese Jill-en-hall) protagoniza la adaptación para la gran pantalla de la obra de teatro premiada con un Premio Pulitzer, "Proof", a las órdenes del director John Madden. La película, que tiene previsto su estreno en diciembre, cuenta también en el reparto con Gwyneth Paltrow y Anthony Hopkins. Así mismo ha conseguido el codiciado papel de "Jack" en la adaptación cinematográfica de "Broken Mountain", la cual narra la intensa relación que hay entre dos ganaderos de Wyoming. Dirigida por Ang Lee, la película está coprotagonizada por Heath Ledger y va a empezar a rodarse este verano.
Gyllenhaal estuvo nominado a un Independent Spirit Award en la categoría de Mejor Actor por la aclamada por la crítica "Donnie Darko". Muy apreciada en el Festival de Cine de Sundance, la película combina elementos de fantasía mística y la ciencia-ficción con el amor adolescente. Dirigida por Richard Kelly, "Donnie Darko" cuenta también en su reparto con Drew Barrymore, Jena Malone y Noah Wyle.
En 2002, protagonizó otra película muy bien recibida en Sundance, el filme de Fox Searchlight "The good girl", que obtuvo cuatro nominaciones a los Independent Spirit Awards en 2003. En esta comedia negra interpreta a un joven que se enamora y vive un tórrido romance con una mujer casada a la que da vida la actriz Jennifer Aniston. La película fue dirigida por Miguel Arteta, y está también interpretada por John C. Reilly, Zooey Deschanel, y Catherine O' Hara. El filme ha sido distribuido por Fox Searchlight.
En otoño de 2002, protagonizó "El compromiso (Moonlight mile)", escrita y dirigida por Brad Silberling. Ambientada en la Nueva Inglaterra de comienzos de los años setenta, esta insólita historia de amor gira en torno a un joven que se encuentra viviendo en la casa de su novia, después de que ésta fallezca de forma prematura. Mientras vive su duelo junto a los padres de ella, interpretados por Dustin Hoffman y Susan Sarandon, se vuelca en el pleito presentado por una abogada de distrito (Holly Hunter) reclamando justicia para la familia, y termina por enamorarse de otra mujer pese a sus mejores intenciones.
El debut teatral de Gyllenhaal se produjo con un papel protagonista en la producción londinense de la reposición que Kenneth Lonergan puso en pie de la obra "This is our youth". La obra, que obtuvo sensacionales críticas en Broadway, estuvo durante ocho semanas en el West End de Londres. Interpretaba a un chico rico que pasa un fin de semana decadente robando, traficando y consumiendo drogas, junto a los actores Hayden Christensen y Anna Paquin. Por el papel, Gyllenhaal obtuvo un Evening Standard Theater Award en la categoría de Mejor Debutante.
Entre sus créditos en el cine se puede destacar "Lovely and amazing", una comedia protagonizada por Catherine Keener y Brenda Blethyn. Gyllenhaal intervino en la comedia romántica "Bubble boy", la historia de la aventura de un joven más allá de los confines de su burbuja cuando va tras una mujer de la que se ha enamorado para evitar que ella se case con el hombre equivocado.
Obtuvo entusiastas críticas por su interpretación en el largometraje "October sky (Cielo de octubre)", dirigido por Joe Johnston. La película cuenta la triunfal historia de Homer Hickman, Jr. (Gyllenhaal), un inteligente estudiante de instituto de la West Virginia rural, que parece destinado a seguir los pasos de su padre, trabajando en la dura mina de carbón hasta que desvía su atención hacia el mundo del esquí.
Entre los anteriores trabajos de Gyllenhaal se pueden citar los filmes "Josh and S.A.M." y "Una mujer peligrosa". También ha interpretado al hijo de Billy Crystal en la exitosa película "Cowboys de ciudad" y al hijo de Robin Williams en el muy aclamado episodio de la serie de televisión "Homicide" titulado "Bop gun".
