John Carroll Lynch debutó como miembro de la compañía Guthrie Theater de Minneapolis, en la que permaneció ocho años interpretando a más de 30 personajes. Su primer papel de importancia para el cine fue en 1996 como Norm, el marido de Frances McDormand, en Fargo, de los hermanos Coen.

Desde entonces no ha dejado de trabajar en cine. Tiene más de 40 títulos en su haber en los que ha interpretado a personajes muy diversos. Le vimos hace un año en el thriller Shutter Island, de Martin Scorcese, que recaudó más de cien millones de dólares. Otras películas suyas son Gran Torino, de Clint Eastwood; Zodiac, de David Fincher, y Cosas que perdimos en el fuego, con Benicio Del Toro. Ha trabajado con directores del calibre de Miguel Arteta, Mick Jackson y Albert Brooks, entre otros. Pronto le veremos en Crazy, Stupid, Love, con Steve Carell, Julianne Moore y Ryan Gosling.

En la pequeña pantalla ha tenido papeles habituales en series como "Carnivàle", "Katrinaville", "Big Love" y "De la Tierra a la Luna", entre otras. Durante seis temporadas fue el hermano travesti de Drew en "The Drew Carey Show". Este año estrena "Body of Proof", con Dana Delany, para ABC.

Nunca deja pasar la oportunidad de volver a los escenarios. Hace poco protagonizó "Panorama desde el puente", de Arthur Miller, para la compañía Guthrie Theater.

Vive entre Nueva York y Los Ángeles con su esposa, la actriz Brenda Wehle.